Operaen åpner i skogen i nærheten av dragen Fafners hule. Siegfried, sønnen til Siegmund og Sieglinde, er oppdratt av dvergen Mime, som planlegger å bruke ham til å drepe Fafner og kreve ringen for seg selv. Siegfried smir et nytt sverd, Nothung, og drar for å finne dragen.
Etter en lang og vanskelig reise når Siegfried Fafners hule. Han lurer dragen til å avsløre dens svake punkt og dreper den. Når han drikker Fafners blod, får han evnen til å forstå fuglenes språk. Fuglene forteller ham om valkyrien Brünnhilde, som sover på en stein omgitt av ild.
Siegfried reiser til toppen av fjellet og vekker Brünnhilde med et kyss. De to forelsker seg, og Siegfried lover å beskytte henne. Lykken deres er imidlertid kortvarig. Den onde guden Alberich, som skapte ringen, har sett på Siegfried og Brünnhilde. Han planlegger å bruke Siegfried for å hevne seg på gudene.
Alberich forkler seg som en pilegrim og møter Siegfried. Han forteller Siegfried at Brünnhilde er utro mot ham og at hun planlegger å forråde ham. Siegfried er knust, og han forlater Brünnhilde. Alberich dukker deretter opp for Brünnhilde og forteller henne at Siegfried kommer til å drepe henne. Brünnhilde er knust, og hun sovner fortvilet.
Siegfried vender tilbake til Mime, som forteller ham at han har forgiftet Brünnhildes drink. Siegfried er forferdet, og han skynder seg tilbake til Brünnhildes stein. Han finner henne sovende og drikker selv den forgiftede drinken. Brünnhilde våkner og finner Siegfried døende. Hun blir overveldet av sorg, og hun dør av et knust hjerte.
Gudene samles på Valhalla, gudenes hjem. De ser på når bålet til Brünnhildes begravelsesbål fortærer Walhalla. Verden er ødelagt, og gudene er maktesløse.