Albus og Scorpius oppdager en mystisk tidsvender og bruker den til å reise tilbake i tid, utilsiktet endre fortiden og skape en alternativ tidslinje der Voldemort ikke har blitt beseiret og ondskapen gjenstår. Albus og Scorpius må kappløpe mot tiden for å gjenopprette den opprinnelige tidslinjen og sette ting i orden, mens de kjemper med sine egne personlige kamper og vekten av familiens arv.
Gjennom reisen legger Albus og Scorpius ut på forskjellige tidsreisende eventyr, møter kjente karakterer fra den originale Potter-serien, og avdekker dype hemmeligheter og avsløringer om deres fortid og identitet. Mens de streber etter å reparere skaden de har forårsaket, lærer de den sanne betydningen av vennskap, mot og å møte fortiden for å forme en bedre fremtid.